1760 m. Mielagėnuose buvo pastatyta medinė koplyčia. Justina Kublickienė, vykdydama savo mirusio vyro valią, 1779 m. miestelyje, netoli bažnyčios, paskyrė sklypą naujai mūrinei bažnyčiai, vargonininkui ir mokyklai. 1790 m. čia buvo pastatyta dabartinė Švč. Jono Krikštytojo mūrinė bažnyčia. Bažnyčios paveikslus tapė dailininkas Vincas Smakauskas (1797–1876). 1858 m. Kublickai kapinėse pastatė mūrinę koplyčią.
XIX a. bažnyčioje veikė parapinė mokykla. Vilniaus vyskupai XIX a. į Mielagėnus skirdavo kunigus lenkus, bet 1903 m. atvykęs klebonauti Placidas Šarkauskas išmokė parapijiečius lietuviškai melstis ir giedoti, atnaujino apleistą bažnyčią.
Nuo 1925 m. klebonavęs Karolis Gumbaragis (1885–1958) 1926 m. įkūrė Šv. Kazimiero draugijos skyrių, platino lietuvišką spaudą. Lenkijos administracijos persekiotas ir kalintas, po Antrojo pasaulinio karo ištremtas į Sibirą.
Bažnyčios architektūra klasicistinė, stačiakampio plano, bebokštė. Vidus 3 navų.