Juodkrantė - ne tik antra pagal dydį, bet ir viena seniausių Kuršių Nerijos gyvenviečių. Istoriniai šaltiniai šią vietovę mini nuo 1429 m., tačiau archeologiniai radiniai siekia akmens amžių. Tiesa, pirmoji Juodkrantė buvo prie Baltijos jūros, tačiau senoji gyvenvietė neišliko dėl slenkančio smėlio, kuris 1599-1600 m. vos neužpustė tuometinio kaimo. Paskutinį kartą pajūrio Juodkrantė minima 1724 m. Vėliau prie Juodkrantės prisijungė ir kitas užpustytas kaimas, Karvaičiai.
Manoma, kad gyvenvietei pavadinimą davė netoliese esančios Pilkosios kopos, kurios nuo kito Marių kranto atrodė juodos ir dėl to čia esanti gyvenvietė pradėta vadinti juodu krantu - Juodkrante.
Nuo 1840 Juodkrantė pasidarė žinoma kaip kurortas, į ją pradėjo plaukti garlaiviai. Prieš Antrąjį Pasaulinį karą Juodkrantė buvo plačiai žinoma kaip aukšto lygio kurortas.
1854-1855 m. prie Juodkrantės rasta gintaro. Iš viso jo buvo iškasta 2250 tonų ir tai paspartino miesto plėtrą. Taip pat Juodkrantės teritorijoje 1882 m. rasta vertingų priešinstorinių gintaro dirbinių.
Viena žymesnių vietų Juodkrantėje yra Raganų kalnas, išpuoštas medinėmis skulptūromis. Akmeninių skulptūrų parkas įrengtas pakrantėje, prie Juodkrantės pėsčiųjų tako.
Šiuo metu Juodkrantė yra Neringos miesto dalis. Gyvenvietė yra istorinis - urbanistinis draustinis.
